Из парадных помещений дворца через северную и западную галереи и северное крыльцо торжественные процессии попадали на Соборную площадь. Именно поэтому им стремились придать нарядный, торжественный вид. В начале XVI века, когда мастер из Милана Алоизио да Карезано (известный в русских источниках как Алевиз Старый) начал возводить для великого князя Ивана III новый дворец, западную и северную галереи также перестроили в новом вкусе. Их перекрыли крестовыми сводами, а оба входа из галерей в собор украсили резными порталами, декорация которых словно перенесена из далекой Италии. Среди приглашенных в Россию мастеров были неплохие резчики и даже скульпторы. И мощные, сужающиеся в сторону дверных проемов пилоны, и приставленные к ним сдвоенные колонны с пышными коринфскими капителями, и развитый антаблемент, и широкий архивольт арки, венчающей пилон, сплошь покрыты затейливой резьбой высокого рельефа. Здесь — вьющиеся растительные побеги и стилизованные листья аканта. В филенках, обрамляющих поверхность пилонов, помещены изображения сложных фонтанов, дельфинов и цветочных гирлянд. Голубая роспись фона и позолота резных деталей исполнены в конце XIX столетия. Впервые они появились веком раньше, первоначальная окраска порталов была полихромной.

Дополнительным украшением порталов служат ажурные кованые решетки и железные двустворчатые двери, на которых укреплены медные пластины с изумительной золотой наводкой. Скорее всего, они выполнены во второй половине XVI века, но, может быть, и столетием позже. Полотнища дверей, имеющих полукруглое завершение, разделены на прямоугольные пластины, которые располагаются одна под другой по пять на каждой створке. На двух верхних изображены сцены Благовещения, перекликающиеся с посвящением храма, ниже на четырех пластинах представлены пророки и так называемые прообразовательные сюжеты, заключающие в себе ветхозаветные пророчества о грядущем воплощении Иисуса Христа и рождении Его от Девы Марии. Она предстает то в образе «горы нерукосечной» (в пророчестве Даниила), то как «руно орошенное» (праотца Гедеона), то в виде «жезла процветшего» (первосвященника Аарона). В нижнем ярусе — еще четыре пластины с фигурами прорицательниц-сивилл и «еллинских мудрецов», которые тоже рассматривались как пророки, возвестившие о скором пришествии Спасителя.

Благовещенский собор был впервые расписан только в 1508 артелью иконописцев под руководством Феодосия — сына знаменитого художника конца XV века Дионисия, галереи украшены фресками еще позднее — в 1520. Эта роспись серьезно пострадала в 1547 вследствие пожара, после которого ее обновили. Поновлялась стенопись собора и позднее. В ходе реставрационных работ в начале 1980-х была проведена расчистка росписей.

В центральной части храма значительную часть пространства стен и столпов занимают сцены из Апокалипсиса (или Откровения Иоанна Богослова). Это пророчества о конце мира, втором пришествии Христа и Страшном суде. На сводах северной и западной галерей представлена композиция «Древо Иесеево», в которой отражено родословие Иисуса Христа, восходящее через его мать, Деву Марию, к царю Давиду, сыну Иесееву. Наряду с изображением предков Спасителя в композицию включены ветхозаветные и евангельские сцены, фигуры праотцев и пророков. Среди них на сводах и внешних стенах галерей можно видеть античных философов, историков, поэтов, таких как Платон и Аристотель, Фукидид и Плутарх, Гомер и Вергилий.