Новой является часть экспозиции, посвященная комплексу христианских реликвий, которые на протяжении длительного времени московские государи собирали в домовой церкви. На прежнее место возвращена литая медная посеребренная рака, выполненная в 1894 на фабрике Постникова для хранения древних ковчегов-мощевиков.

Небольшую одноглавую кирпичную церковь Ризположения на митрополичьем дворе сложили каменщики из Пскова, приглашенные в Москву великим князем Иваном III. Храм, поднятый на высокий подклет, построен в традициях раннемосковского зодчества, а в его декорации присутствуют как московские, так и псковские черты. В 1643–1645 с севера и запада к нему была пристроена невысокая двухъярусная галерея с крыльцом. С юга также сохранилось небольшое крыльцо, которое ранее являлось частью более обширного перехода к часовне, расположенной у западной стены церкви, где с XVII века находился особо почитаемый Печерский образ Божьей Матери.

Посвящение храма связано с предшествовавшей ему домовой церковью, располагавшейся в палатах митрополита Ионы. По одной из версий, она была основана им в связи с чудесным событием, произошедшим летом 1451, когда Москву в отсутствие великого князя неожиданно осадили татары, руководимые царевичем Мазовшей. Митрополит к вечеру того же дня с крестным ходом обошел стены Кремля, «со слезами моляху Бога и Пречистую Богородицу — помощницу роду христианскому» о спасении. Ночь прошла в томительном ожидании, а наутро оказалось, что татары ушли. Этот день приходился на праздник Положения ризы Богородицы.

В 1655 после строительства новых патриарших палат церковь Ризположения была передана в состав дворцовых царских церквей. Вскоре после революции 1917 храм закрыли. В 1965 в нем устроена музейная экспозиция. Начиная с 1993 после длительного перерыва ежегодно в день храмового праздника (15 июля) совершается богослужение.

Существующая роспись церкви Ризположения была выполнена в 1644 по заказу патриарха Иосифа жалованными царскими иконописцами — Сидором Поспеевым, Иваном Борисовым и Семеном Абрамовым, незадолго до этого участвовавшими в украшении кремлевского Успенского собора. Фресковая роспись храма, возможно, повторяет первоначальную, о которой ничего не известно. В куполе написан Спас Вседержитель, в барабане — ветхозаветные пророки, а чуть ниже — четыре евангелиста, на сводах и в люнетах (полукруглых завершениях стен) — важнейшие эпизоды евангельской истории, в конхе (полукуполе) центральной абсиды — композиция «Великий вход» с изображением небесной литургии, а ниже во всю ширину абсиды представлен «Собор всех святых». На незакрытых иконостасом двух западных столпах написаны причисленные к лику святых московские митрополиты и святые князья.

Важное место в росписи храма занимают два цикла, связанные с посвящением храма Богоматери: «Житие Пресвятой Богородицы» и «Великий Акафист». Первый, занимающий два верхних яруса на южной, западной и северной стенах, посвящен истории Иоакима и Анны, родителей девы Марии, ее детским годам, обручению со святым Иосифом. Второй (два нижних яруса) иллюстрирует торжественный гимн в честь Богоматери. Среди сюжетов последнего цикла помещена композиция «Бегство в Египет». Здесь представлена сцена с едущей на лошади Девой Марией с Младенцем Иисусом на коленях и полуобернувшимся к Ней шествующим рядом Иосифом. Изображение исполнено тихой грусти, чему способствует светлый, гармоничный колористический строй фрески.