Ген, отвечающий за продолжительность жизни и репродуктивный успех члена группы по сравнению с другими членами той же группы, становится объектом индивидуального естественного отбора. Ген, кодирующий признак, связанный с кооперацией и другими формами взаимодействия с собратьями по группе, может подлежать или не подлежать индивидуальному отбору. Так или иначе, такой ген, вероятно, повысит шансы на выживание и общий репродуктивный успех всей группы. Поскольку одни группы конкурируют с другими, как в форме прямых конфликтов, так и на уровне сравнительной эффективности добычи жизненно важных ресурсов, эти признаки подвергаются естественному отбору. В частности, гены, отвечающие за взаимодействие, то есть социальные признаки, становятся объектом группового отбора.

Таков упрощенный сценарий эволюции согласно классической теории естественного отбора. Ловкий вор преследует собственные интересы, но его действия ослабляют всю группу. Любые гены, предписывающие антисоциальное поведение, будут из поколения в поколение усиливаться в данной группе, но, подобно паразиту, подтачивающему здоровье организма, действия вора ослабляют группу и в конечном итоге его самого. Другая крайность: отважный воин ведет свое племя к победе, но погибает в бою. В результате он не успевает оставить потомков либо его потомство будет немногочисленно. Гены героизма погибают вместе с ним, но выжившие члены группы, сохранившие гены героизма, будут процветать и плодиться.

Два уровня естественного отбора – индивидуальный и групповой, представленные этими крайностями, противостоят друг другу. Со временем это приведет либо к равновесию между разнонаправленными генами, либо к полному исчезновению одного из двух признаков. Действие данного механизма можно резюмировать так: эгоисты побеждают внутри группы, но группы альтруистов одерживают верх над группами эгоистов.

Теория совокупной приспособленности в противовес классической теории естественного отбора, а соответственно, и укоренившимся принципам популяционной генетики рассматривает в качестве единицы отбора члена группы, а не его индивидуальные гены. Социальная эволюция возникает из суммы взаимодействий индивида с каждым из других членов группы, причем учитывает степень наследственного родства между членами каждой пары. Любые влияния этого множества взаимодействий на отдельную особь – как положительные, так и отрицательные – образуют совокупную приспособленность данной особи.

Хотя противоречия между теориями естественного отбора и совокупной приспособленности временами дают о себе знать, допущения теории совокупной приспособленности оказались применимыми лишь в экстремальных условиях, едва ли возможных на Земле или на какой-либо другой планете. Ни один случай совокупной приспособленности не был непосредственно измерен. Все они были выведены путем косвенного анализа, называемого «регрессивным методом». К сожалению, этот метод оказался математически несостоятельным. Тем более ошибочно считать единицей отбора не ген, а отдельную особь или группу.

Прежде чем продолжить рассказ об этих теориях, имеет смысл взять пример эволюции социального поведения и посмотреть, как его интерпретирует каждая из теорий.