Однако это предложение не получило поддержки, и серийное производство Ил-62 поручили Казанскому авиационному заводу. Третий экземпляр лайнера, ставший эталоном для серийного производства, поднялся 28 июля 1965 года. Спустя два года завершились государственные испытания.

Первый серийный Ил-62 № 01–01 (СССР-86661) передали на летно-испытательную станцию в январе 1966 года, и 13 февраля экипаж летчика-испытателя Б.В. Машковцева (второй пилот Б.В. Богушевский, штурман В. Борзов, бортинженер Н.И. Мажосов и бортрадист Г.Г. Смирнов) состоялся. В июле машину перегнали в Москву на аэродром ЛИИ, но из-за отсутствия двигателей НК-8 она простояла до поздней осени. В том же году Казанский авиазавод построил шесть Ил-62. В 1967-м построили еще семь машин, в следующем – 17.

Всего завод в Казани выпустил 91 Ил-62.

Одновременно с начавшимся серийным выпуском Ил-62 начались эксплуатационные испытания первых четырех серийных машин. 11 июля 1967 года экипаж летчика Б.С. Егорова выполнил высокоширотный перелет по маршруту Мурманск – Северный полюс – Новая Земля – Свердловск – Москва, лишний раз подтвердив высокую точность навигационного оборудования. Несколько позже самолеты стали комплектоваться модифицированными двигателями НК-8-4 тягой, увеличенной до 10 500 кг.

Летные испытания показали, что при отказе одного двигателя самолет может продолжать крейсерский полет на высотах до 9000 м, а на двух двигателях – до 5000 м.

10 февраля 1967 года Ил-62 впервые приземлился в Праге. В июне он совершил технический рейс в Монреаль, преодолев расстояние 7370 км. Во время одного из визитов советской делегации в Нью-Йорк имел место забавный случай. К подготовленному к вылету Ил-62 лихо подкатил раскрашенный под зебру тягач. Но как он ни «пыхтел», сдвинуть советский лайнер так и не смог. Экипаж, воспользовавшись замешательством американцев, запустил двигатели и, приведя в действие устройство реверса тяги, на удивление провожавших, откатил от здания задним ходом.

8 сентября того же года начались пассажирские перевозки на линии Москва – Алма-Ата, а через неделю открылась трасса в Монреаль. В этом же году на Ил-62 начались полеты в Париж и Рим.

Задание партии и правительства было выполнено. Страна получила новый межконтинентальный лайнер. И хотя максимальная дальность и пассажировместимость Ил-62 были ниже, чем у Ту-114, зато по уровню комфорта, а это в многочасовом полете, пожалуй, самое главное для пассажира, преимущества оказались весомыми. Улучшились взлетно-посадочные характеристики, да и скорость возросла более чем на 100 км/ч. Были, конечно, и недостатки, как, например, низкий ресурс крыла, которое впоследствии пришлось усиливать. Не обошлось и без доводок некоторых систем и агрегатов, но это обычный процесс в самолетостроении.

Серийный Ил-62 с двигателями НК-8-4 в экспозиции Монинского музея ВВС

Первым зарубежным покупателем Ил-62 в ноябре 1969 года стала Чехословакия. В апреле следующего года, к столетию со дня рождения В.И. Ленина, первую машину получила авиакомпания ГДР «Интерфлюг».